【独家】细说循环肿瘤细胞的前世今生
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【独家】细说循环肿瘤细胞的前世今生
导 读　　近几年循环肿瘤细胞(circulating tumor cells, CTCs)在肿瘤诊断、治疗和监控等方面的临床表现逐渐崭露头角，是目前最具发展潜力的肿瘤无创诊断和实时疗效监测手段。　　循环肿瘤细胞(circulating tumor cells, CTCs)是指自发或因诊疗操作由实体瘤或转移灶释放进入外周血循环的肿瘤细胞, 是恶性肿瘤患者出现术后复发和远处转移的重要原因，也是导致肿瘤患者死亡的重要因素。近几年CTCs在肿瘤诊断、治疗和监控等方面的临床表现逐渐崭露头角，是目前最具发展潜力的肿瘤无创诊断和实时疗效监测手段，临床应用价值极其显著。与传统的影像学诊断、内窥镜检查以及病理学诊断相比，优势显著，可更加敏感地发现疾病的变化，更加科学、迅速的评价某一治疗方案的效果。而且分离富集CTCs只需抽取患者少量外周血，对患者没有副作用，因此可以高频度的监测，达到实时监测疾病进展的目的。更为重要的是，CTCs可作为分析患者肿瘤生物学特征的实时样本，可以发现患者的实时生物学变化，并根据结果及时调整治疗方案，实现实时的个体化治疗。　　早在1889年，Paget提出了 “种子和土壤”的学说，强调癌细胞和微环境之间的关系，认为肿瘤转移的形成，是处于旺盛生长状态的肿瘤细胞作为“种子”，当遇到合适的器官、组织的基质环境，即“土壤”时，就会发生肿瘤的转移。在1896年，澳大利亚学者Ashworth在一例转移性肿瘤患者血液中首次观察到从实体肿瘤中脱离并进入血液循环的肿瘤细胞，并率先提出了CTCs的概念。不过长时间以来CTCs的检测并未在肿瘤病人的防治中发挥应有的作用,主要原因就是检测技术未取得突破性进展。从上世纪末以来CTCs检测技术得到了不断的改进，随之带来的是CTCs检测在临床的应用。FDA于2004年批准了Cellsearch系统在转移性结直肠癌、乳腺癌和前列腺癌治疗中的应用，随着CTCs研究的不断深入，越来越多的肿瘤治疗会得益于CTCs的检测。　　随着CTCs的临床应用价值凸显，近几年，国内外许多研究机构和厂家都在推出不同的CTCs检测技术。总结起来，CTC技术主要分为以下几种：1以CTCs表面抗原和免疫荧光为基础的方法　　市场上已有多种应用这种原理的检测设备，如CellSearch系统、CTC-Chip、免疫磁性细胞分选仪(MACS)、RARE Cell、AdnaTest癌细胞检测系统等。以CellSearch系统为例，CellSearch系统是目前惟一被FDA批准进入临床，用于预测转移性乳腺癌、前列腺癌和结直肠癌的CTCs检测技术，这种技术集合了免疫磁珠分选技术和免疫细胞化学法的分离检测技术。其主要原理是利用偶联了EpCAM（上皮细胞粘附因子）抗体的磁颗粒与肿瘤细胞表面的抗原相结合，然后结合荧光染料的抗-CD45和抗细胞角蛋白(CK8/18/19)，最后采用DAPI染色来鉴定细胞核，EpCAM（+）CK（+）DAPI（+）CD45（-）的细胞被界定为CTC并进行计数。然而事实上，各种不同组织来源的肿瘤细胞只有70％表达EpCAM，一些肿瘤细胞由于发生了上皮间质转化（EMT) ，上皮细胞特异性抗原丢失使得单一抗体捕获CTCs的效率降低。2以细胞大小差异和过滤为基础的方法（ISET）　　这种方法是基于CTCs与大部分血细胞存在明显的尺寸差别以及CTCs较正常血细胞不容易变形。研究表明运用8微米的虑孔分离CTCs效果最佳。富集到的CTCs可再通过光学染色或免疫染色(免疫荧光或免疫细胞化学)从形态学特征或分子特征等方面来确认肿瘤细胞。ISET优势在于不依赖CTCs的表面抗原，不破坏CTCs的形态，保持了CTCs的活性，有利于利于后续对单个CTC进行形态学、免疫细胞学及遗传学特征的研究，而且这种方法的整个过程易于操作和控制，只是这种方法可能会漏检某些直径较小的CTCs。3以DNA/RNA为基础的检测方法　　CTCs的某些基因或表达的mRNA不存在于正常的血细胞中，可通过对这些DNA或RNA的检测来判断CTCs的存在。这种RT-PCR的方法非常灵敏，可分析极微量RNA，然而因为该技术是以信号放大为基础的，稍有污染就容易造成假阳性的结果出现，目前，其在临床应用中最大的限制就是，缺乏特别明确的特异性标志物，发现明确的肿瘤细胞特异性mRNA对于促进CTCs检测的特异性及准确性至关重要。技术描述优点缺点方法Oncoquick基于细胞密度对CTCs进行分离保存细胞活性，有利于进行细胞病理、免疫标记及分子研究灵敏性低，不稳定，可能遗漏稀有CTCsISET依据细胞大小使用孔径约8微米滤膜分离CTCs一步离心，分离计数等可操作性强，保存活性便于后续分析直径较小的CTCs可能会漏检MACS通过免疫磁珠标记进行上皮性CTCs的分离基于特异性标记物的分离，保存活性便于后续分析正常细胞表达相同标志物可致假阳性，由于表型异质性可致假阴性Cell Search使用EpCAM抗体包被的半自动、高灵敏与可重复性，CTCs标记、鉴定计数有明确标准，FDA唯一认可正常细胞表达相同标志物可致假阳性，由于表型异质性可致假阴性，难以进一步分析铁磁珠进行免疫分离(CK19,CD45和DAPI标记进行检测）RT-PCR基于肿瘤特异性基因的表达分析高灵敏性同上可出现假阴性和假阳性，难以进行形态观察AdnaTest通过特定抗原表达和肿瘤相关标志物分离，提取RNA进行RT-PCR分析高灵敏性与特异性，有助于区分CTCs的干细胞属性与表型变化非肿瘤细胞表达相关分子可致假阳性，表型异质性可致假阴性CTC-chip使用含包被EpCAM抗体微柱阵列的芯片高灵敏和高检出率，便于计数及分子表型分析迄今报道资料有限，缺少临床验证常见CTCs分离与检测技术　　目前, 尽管CTCs检测分离的技术很多, 但是不同实验室之间没有统一的标准和依据, 同时不同检测方法敏感性和特异性不同, 这在一定程度上限制了循环肿瘤细胞应用于临床，但是已经完成及正在进行的大量研究已经显示出CTCs在临床上具有很大的应用价值。目前, CTCs在临床上的应用主要包括以下几个方面：1临床诊断和分期　　研究发现在部分早期的肿瘤患者中，利用影像学还未发现病灶时已经可以在外周血中检测到CTCs，因此CTCs可以用于肿瘤的早期诊断，2007年ASCO就将CTCs纳入了肿瘤标志物。血液系统是肿瘤转移的重要途径，是否发生远处转移是判断临床分期的标准之一。近年来，CTCs检测在临床上的应用使之成为了TNM传统分期系统的有效补充，从而指导下一步的治疗。2预后评估　　目前研究已经证实血液中检测到CTCs可以作为乳腺癌、前列腺癌和结肠癌等肿瘤的独立预后因素。CTCs监测数目越高，提示患者预后较差。在转移性乳腺癌患者接受系统治疗之前, 每7.5 ml血液中CTC计数超过5 个, 提示更短的无进展生存时间和总生存时间。在转移性结肠癌患者中，每7.5 ml血液中CTC计数超过3个，患者中位总存活期和无进展存活期都明显缩短。与传统的影像学方法相比，CTC计数能更早的反映患者的疾病状态及判断疾病预后，更能准确的预测患者的总体生存时间。3治疗疗效检测　　目前肿瘤治疗的方式越来越多，如何评估患者的治疗效果显得尤为重要，研究表明患者在治疗前后CTC的数量的变化与标准的疗效评价体系有很好的对应关系。在肿瘤治疗过程中，通过动态监测CTCs数目变化，能够更加准确评估肿瘤治疗的效果。4个体化治疗　　CTCs作为“液体活检”弥补了临床上获取患者肿瘤组织的不足，临床专家可以通过外周血富集分离CTCs，甚至可以在体外进行CTCs的培养，分析CTCs的分子表观遗传学特征，进行CTCs一系列的基因检测，筛选出适合患者的化疗和靶向药物，以期进一步指导个体化治疗。　　此外，CTCs也有助于研究人员更加清楚地理解肿瘤发展、复发、转移的分子机制以及及肿瘤干细胞在EMT、肿瘤转移、耐药性方面所起的作用，对于指导抗肿瘤药物的研发也有很大的意义。　　尽管目前在CTCs研究方面已经取得了很大的进展，但是多种检测与分离方法在临床上的顺利实施仍然是今后待解决的问题，每种检测技术的结果并不一致，这就要求尽快制定行业的标准。同时可以结合体外动态检测系统、体内血液中残留基因分型的循环肿瘤DNA来加强CTCs的检测及对肿瘤进展的连续检测。相信在不久的将来CTCs一定会成为肿瘤治疗中一项常用的检测指标来指导患者实施个体化治疗。　　本文系转化医学网原创文章，欢迎转载！转载请注明作者及来源。谢谢！
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循环肿瘤基因
循环肿瘤基因（循环肿瘤DNA），即ctDNA（ circulating tumor DNA），是指肿瘤细胞体细胞DNA经脱落或者当细胞凋亡后释放进入循环系统，是一种特征性的肿瘤生物标记。通过ctDNA检测，能够检出血液中的肿瘤踪迹。
循环肿瘤基因（循环肿瘤），即ctDNA（circulating tumor DNA），是指肿瘤细胞体细胞DNA经脱落或者当细胞凋亡后释放进入循环系统，是一种特征性的肿瘤生物标记。通过ctDNA检测，能够检出血液中的肿瘤踪迹。
循环肿瘤DNA是一种无细胞状态的胞外DNA，存在于血液、滑膜液和脑脊液等体液中，其主要是由单链或双链DNA以及单链与双链DNA的混合物组成，以DNA蛋白质复合物或游离DNA两种形式存在。它是一种具备广泛应用前景、高敏感性、高特异性的肿瘤标志物，且适用于多种肿瘤。与蛋白类标记物相比，ctDNA 检测很少出现假阳性，因为 ctDNA来自肿瘤细胞基因组突变。另外，ctDNA 半衰期短，能准确反映肿瘤当前情况。
早在1947年，比DNA双螺旋结构发现还早6年的时候，Mandel和Metais就发现血浆中存在游离的核酸分子；1977年，Leon等人发现，肿瘤患者的血浆游离DNA水平要明显高于健康人群。之后研究者在肿瘤患者的血浆和血清中检测到了癌基因突变，并且与原发肿瘤相一致。发现癌症患者的循环 DNA，17 年后人们发现这种携带了突变信息的循环DNA是肿瘤的标志。人们逐渐明白，cfDNA中 携带肿瘤特有突变的那一小部分DNA，确确实实是由肿瘤细胞释放出来的，ctDNA的研究与肿瘤关联起来。
2007 年，美国约翰霍普金斯大学 Bert Vogelstein 和 Kenneth Kinzler 对 18 名肠癌患者的 ctDNA 进行了跟踪。研究显示，术后仍检测到 ctDNA 的患者，基本上都出现了复发，而术后未检测到 ctDNA 的患者，肠癌无复发。
ctDNA就像是肿瘤细胞留在血液中的指纹，让我们有可能仅仅凭借一管血，就可以追查癌症的真凶，分析它的各项特征，从而为消灭这个凶手提供不可或缺的信 息。在几乎所有种类的癌症中，都检测到了ctDNA所带有的标志性突变，并且肿瘤越晚期，病情越严重，肿瘤的恶性程度越高， ctDNA特有突变的频率就越高。
一项针对15种癌症进行的ctDNA测序研究显示，分别有47%，55%，69%，82%的I-IV期癌症病人中能检测 到高于一定频率的ctDNA突变；而另一项使用更高灵敏度测序技术的研究则表示，对于II期以上的病人，均能100%检测到突变。ctDNA来自肿瘤细胞的体细胞突变，不同于遗传突变的是其存在于体内每个细胞。因此，ctDNA是一种特征性的肿瘤生物标记物，并且还可以被定性、定量和追踪。
循环肿瘤DNA作为一种新的肿瘤标志物，将在肿瘤的诊断、治疗及预后检测等方面发挥重要作用，尤其对于一些不具有典型临床症状、检查无特异性和诊断困难的肿瘤，可避免复杂的、具有创伤性的活检。随着基因测序的飞速发展，目前，已能在血液中对其进行检测并计数。ctDNA基因测序对于发现早期或癌前阶段肿瘤踪迹具有重要意义，为肿瘤的治疗提供时机，基于ctDNA的超早期肿瘤基因检测（Ultra-EarlyTumorScreening，U-ets[1]
）将是未来肿瘤疾病预防、治疗的研究和发展方向。
．ctDNA的应用[引用日期]循环肿瘤DNA在肿瘤精准治疗中的意义
徐文通(审校者)
活组织检查不仅是癌症诊断的标准，还适用于癌症的靶向治疗。然而由于肿瘤异质性和不断演化的特点，使得活组织检查在用于癌症诊断、发展评估、预后和基因分型时有一定局限性。循环肿瘤DNA（ctDNA）是由肿瘤细胞释放到血液循环系统中的DNA，能实时反映肿瘤状态。随着新技术不断涌现，检测ctDNA的特异性及灵敏性的方法不断改善。对ctDNA检测可以用来分析肿瘤基因和表观遗传的改变，ctDNA能够广泛应用于肿瘤分子分型、评估肿瘤动态和肿瘤负荷、检测微小残留病灶和复发、预后评估、监测耐药和发现新治疗靶点。
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循环肿瘤DNA（ctDNA）是一种存在于细胞外液体中，并由肿瘤细胞释放到血液循环中的DNA，以DNA蛋白质复合物或游离DNA两种形式存在，携带有与原发肿瘤组织相一致的分子遗传学特征。曼德尔于1948年最先报道了关于游离DNA存在于循环血液中的发现，ctDNA的临床效用一直是一个活跃的研究领域，在晚期肾衰竭、中风、心肌梗死、手术和创伤患者的血液中都可检测到ctDNA[,,]。从正常的ctDNA中辨别出异常的ctDNA，可以有效证实肿瘤DNA突变的存在，这些体细胞突变通常只存在于癌细胞和癌前细胞的基因组，并不会出现在同一个人的正常细胞基因组中，从而保证了ctDNA作为肿瘤标志物的特异性。如果肿瘤DNA片段在癌症患者中的体液循环是丰富的，那么识别体细胞变异DNA的测序方法可以轻易识别ctDNA，但是ctDNA通常代表ctDNA总量的一小部分，因此目前检测ctDNA面临着巨大的挑战[]，如标准测序方法Sanger测序或焦磷酸测序只能在重型肿瘤负荷或ctDNA水平较高的患者中检测到突变片段。近期ctDNA的检测在癌症患者治疗中的应用越来越被重视，主要是因为下一代测序（NGS）技术通量提高、成本降低和测序周期缩短的优势已被广泛应用于基因组学、转录组学、宏基因组学和表观组学等方面。基础的ctDNA分析方法可通过突变状态反映肿瘤基因组信息，在肿瘤的研究领域和临床应用发挥重要作用，可决策一个全新的癌症治疗方案。
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贡献者信息
100853　北京，解放军总医院普外科
100853　北京，解放军总医院普外科
徐文通(审校者)
100853　北京，解放军总医院普外科
循环肿瘤DNA；液体活组织检查；精准治疗
利益冲突　无
出版日期：
收稿日期：
Significance of circulating tumor DNA in precise treatment of tumor
Sun&Linde, &Cheng&Chi, &Xu&Wentong
Cite as , ):
710-714. DOI: 10.3760/cma.j.issn.17.10.018
Tissue biopsy is a diagnostic standard as well as the targeted therapy of cancer. However, tissue biopsy has some limitations in the cancer diagnosis, assessment of cancer development, prognosis and genotyping due to tumor heterogeneity and evolution. Circulating tumor DNA (ctDNA) is a kind of circulating DNA fragments released by the tumor cells into the circulation system reflecting the state of tumors. With the emergence of new technology, the ways to detect the specificity and sensitivity of ctDNA have been improved greatly. Furthermore, detection of ctDNA could analyze oncogene and epigenetic changes, which has been widely used in molecular subtyping, assessment of tumor dynamic and burden, evaluation of minimal residual disease and recurrence, prognosis assessment, monitoring of drug resistance and exploration of new therapeutic targets.
Key words:
Circulating tumor DNA;&L&Precise treatment
Contributor Information
Department of General Surgery, Chinese PLA General Hospital, Beijing 100853, China
Xu&WentongNature子刊综述：在临床实践中如何利用循环肿瘤细胞
Nature子刊综述：在临床实践中如何利用循环肿瘤细胞
Nature杂志子刊Oncogene于日在线发表了德国和奥地利两国科学家联合撰写的题为“循环肿瘤细胞生物学”的综述文章。
Nature杂志子刊Oncogene于日在线发表了德国和奥地利两国科学家联合撰写的题为&循环肿瘤细胞生物学&的综述文章。该综述系统阐述了循环肿瘤细胞怎样参与转移过程，以及在临床实践中如何利用循环肿瘤细胞。
过去的几年中，随着新一代测序技术的发展，关于癌症基因组的研究已经很多，如: International Cancer Genome Consortium (ICGC)希望获取50种不同肿瘤基因组、转录组和表观遗传学改变; The Cancer Genome Atlas (TCGA)提供10000种肿瘤基因组的数据信息。然而，这些数据大都基于肿瘤的原发灶样品，并未显示随着时间变化肿瘤自然发展或治疗诱发的改变。这显然具有局限性，例如乳腺癌从原发到转移可以超过10年，化学治疗也可促使非主流或休眠的细胞类型占据主导地位。由于多数患者并非因原发肿瘤而是由于肿瘤的转移扩散而去世，因此，缺乏转移癌信息的基因型分析存在很大的局限。
外周血可以提供癌症起源的样品，如CTCs或ctDNA，由于这些检测可以实时反映肿瘤原发灶和转移灶的状态特性，因此&液体活检&技术可以动态评估肿瘤的变化。CTC并不总是以单个细胞形式在血液中存在，而是可以以多个细胞组成CTM。CTM具有两个特性：缺乏凋亡细胞，因而具有存活优势；缺乏扩增细胞，因而相对具有抗化疗优势。
浸润性肿瘤每天释放数千个癌细胞进入血液。乳腺癌病人血液中CTC半数存活期仅有1-2.4小时。因此，绝大多数CTC都由于缺少基质存活信号和循环剪切力而坏死，因而转移形成的关键限制步骤是在循环中存活，而且出血管并在远端器官形成克隆。因而，CTC在许多肿瘤中具有预后作用。
图1 转移发生的必要步骤。
CTC分子特性的分析方法
科学家已经研发了多种用来分析CTC肿瘤细胞群落的技术，具体可以被划分为DNA、RNA、蛋白为基础的方法。这些技术也实现了对从血液中捕获CTC目前方法的鉴定作用。
图2 CTC分析方法
WGA, whole-
array-CGH, array comparative g
NGS, next-g
WTA, whole-transcr
qRT-PCR, quantitative real-time PCR;
CDXs, CTC-derived explants
CTC含有与转移相关的特定突变
从早期新生肿瘤发展到转移癌需要一年到十多年的进化过程，其中会出现新的突变和克隆选择。这提示选择基因特定的突变可能与肿瘤的转移相关。然而，原发肿瘤和匹配的转移灶外显子比较测序并没有鉴定到特定的转移相关突变。许多癌症的转移可能性可以被原发肿瘤的整体基因表达谱来预测，这提示癌细胞含有偏于肿瘤转移的特性。肿瘤转移的驱动力可能不是独立的突变，而是多种基因组和表观遗传学改变，尽管每一个仅导致轻微的选择性优势。CTC可以检测到与原发肿瘤一致的大量突变。目前观点认为，复发转移特定的突变不仅存在，而且转移显示出与原发肿瘤常见突变基因不同的转变。因此，遗传转变，在原发肿瘤发生，但是在转移克隆富集，导致在原发和转移肿瘤之间不同的突变等位基因频率。因此，CTC一定不代表原发肿瘤所有群组，而仅是其中一部分，不同的CTC具有不同的定位到特定器官的能力。
然而，由于CTC从血中获取困难，频数很低，目前仅有相对少量的CTC可以进行基因组和表型分析。CTC与原发灶和转移灶之间遗传相关性，以及基因组多态性目前还不清楚。这些限制有待于新的方法加以克服。
转移微环境、种植和休眠
决定CTC特定器官种植能力的三个关键因素是：循环模式、溢出血管壁垒和到达转移地存活。多数CTC在到达远端器官前死亡消失。决定CTC在远端器官存活适应的因素还不太清楚，但是CTC与微环境之间的相互作用至关重要。大量CTC在远端位点死亡的原因是不适应新的微环境。这与新环境对于DTC的生长抑制因子信号有关。
CTC的命运经常由特定的微环境决定，例如，骨髓造血干细胞微环境。转移微环境是指支持播散肿瘤细胞存活和自我更新的特定位置、基质细胞类型、扩散信号、细胞外基质蛋白。CTC在距离原发肿瘤较近的区域易于种植的原因就是土壤和支持基质比较合适。临床脑转移的发生主要有两个关键微环境决定因素：CTC逃避反应基质信号的能力；CTC与毛细血管结合的能力。
进一步，CTC可以在远端位点存留并且生存很久。在原发肿瘤诊断和转移灶检测之间的间隔被称作&转移潜伏&。癌症细胞达到远端定位和在该器官克隆性生长之间的间隔称为&休眠&。
图3 CTC的阻止和种植。
（a）CTC与微环境相互作用。（b）多数情况下，微环境对CTC充满敌意，阻止它们溢出、种植和克隆化生长。（c）有时，存在对CTC友好的微环境，甚至释放适合的物质（红点）吸引CTC。（d）CTC可以成功阻止微环境释放的保护性物质。（e）上述b、d的实例。
CTC功能研究
由于病人富集的CTC数目很少，功能研究极具挑战。发展新的CTC培养技术迫在眉睫。CTC在无血清培养基非粘附球状生长扩增是CTC培养的关键步骤。有趣的是，培养成功取决于给与的治疗，只有当病人不进行治疗，或治疗时病情进展才可以成功。
脊椎动物细胞具有巨大的自我组织能力。应用三维培养条件，起源于CTC的前列腺癌类器官被成功建立。
此外，异体种植研究有助于理解抗性决定因素和发展新颖的治疗。最近，一株结直肠癌病人CTC的细胞系被成功建立，具有EMT中间表型、干细胞样特性和骨髓起源的骨拟态信号。
CTC的临床应用
CTC的临床应用主要是疾病监控。将来的癌症患者个体化医疗策略将基于血液收集和快速报告CTC分子分析。这是由于转移灶的重复采样很难获得，不同位点的转移灶具有不同的基因组学变异。这样，血样就是来源于不同转移位点的转移细胞的混合，可以应用在预防、微小残留病的检测、治疗监控和预测性标志物鉴定。
图4 CTC的临床应用。
作者认为，除了CTC，ctDNA也是肿瘤基因组的非侵入方法。CTC和ctDNA的释放机制仍然未知，在癌症病人血样中CTC和ctDNA常有不同的报告结果。对于临床应用，CTC和ctDNA技术是协同而非竞争性技术，是互补性分析手段。
参考文献：
The biology of circulating tumor cells.Oncogene. 2015 Jun 8.doi: 10.1038/onc..
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